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ISSN : 1229-1153(Print)
ISSN : 2465-9223(Online)
Journal of Food Hygiene and Safety Vol.36 No.6 pp.520-527
DOI : https://doi.org/10.13103/JFHS.2021.36.6.520

Toxin Gene and Antibiotic Resistance of Staphylococcus aureus and Bacillus cereus Isolated from Indoor Air in Cafeteria

Do-Gyung Oh, Ah-Hyeon Jo, Chan-Yeong Kim, Eun-Sun Jeong, Jung-Beom Kim*
Department of Food Science and Technology, Sunchon National University, Suncheon, Korea
* Correspondence to: Jung-Beom Kim, Department of Food Science and Technology. SunChon National University 255 Jungangro, Suncheon, Jeonnam, 57933 Korea Tel: +82-61-750-3259, Fax: +82-61-750-3208 E-mail: okjbkim@sunchon.ac.kr
November 28, 2021 December 10, 2021 December 10, 2021

Abstract


In this study, toxin gene and antibiotic resistance of food poisoning strains isolated from indoor air in the cafeteria were analyzed to prevent food poisoning. Staphylococcus aureus (16 strains) and Bacillus cereus (37 strains) isolated from indoor air in child care center were tested. The toxin genes of S. aureus and B. cereus were detected by PCR assay. The antimicrobial susceptibility test followed the disc diffusion method described by the Clinical and Laboratory Standard Institute. The seg and sei toxin genes were detected in 11 of 16 S. aureus strains (68.6%). The nheA and nheB toxin genes were detected in 37 B. cereus strains. In this study, a total of 12 toxin gene patterns of B. cereus were found, among which the nheA-nheB-nheC toxin gene was found to be the most frequent pattern. The result of the antimicrobial susceptibility test of S. aureus revealed 93.8% and 87.5% resistance to ampicillin and penicillin antibiotics, but methicillin resistance S. aureus and vancomycin resistance S. aureus were not detected. All 37 B. cereus tested in this study were resistant to ampicillin and penicillin antibiotics. Based on the result of this study, it was judged that regular ventilation and air quality management were necessary to prevent food poisoning caused by S. aureus and B. cereus contaminated in the indoor air of child care centers.



급식실 실내공기에서 분리된 황색포도상구균과 바실러스 세레우스의 독소 유전자 및 항생제 내성

오 도경, 조 아현, 김 찬영, 정 은선, 김 중범*
순천대학교 식품공학과

초록


    우리나라 합계 출산율은 2000년 약 1.5명에서 2020년 0.8명으로 감소하였다1). 이러한 현상은 양육에 대한 부담 과 교육비용 증가에 기인한 것으로, 저출산 현상이 사회 구조적 문제로 대두되고 있다2,3). 이에 따라 정부에서는 영 유아를 대상으로 하는 직장어린이집을 확대하고 교육의 질적 수준 향상과 운영시간 확대를 추진하고 있다4,5). 이 러한 노력으로 어린이집 보육 아동 수가 2000년 686,000 명에서 2020년 1,244,396명으로 증가하였고6) 직장어린이 집 수는 2010년 401곳에서 2020년 1,216곳으로 증가하였 다7). 또한 보육시설 운영시간이 확대됨에 따라 급식을 제 공하는 어린이집이 증가하고 있다8).

    보육시설은 다수 인원을 대상으로 동시에 급식을 제공 하기 때문에 한 번의 오염으로 대규모 식중독이 발생할 수 있다9). 2021년 1월부터 9월까지 국내 식중독 발생 현 황을 살펴보면, 총 식중독 발생 건수 256건 중 학교 및 집 단급식소가 111건(43.36%), 음식점이 91건(35.55%), 가정 집이 1건(0.39%)으로 학교 및 집단급식소가 가장 많았으 며, 환자수도 2,327명으로 가장 높게 보고되고있다10). 또 한 2020년 7월 전국 보육시설 급식소 위생 상태를 점검 한 결과 1,063곳이 지적받은 것으로 보고되었다11). 부산지 역 어린이집에서는 원아와 직원 36명이 고열, 구토, 설사 등의 식중독 증상을 호소하였고, 안산지역 어린이집에서 는 118명의 환자가 발생하는 등 보육시설 단체급식의 안 전성이 사회적 문제로 대두되고 있다12).

    Yoon 등13)은 집단급식소 식중독 발생 원인이 공기 중 낙하 세균, 교차오염으로 인한 조리도구 오염, 작업자의 부주의 등이라고 보고하였으며, 집단급식소의 주 오염원 은 종사자, 식자재, 실내공기 등으로 보고되고 있다14). Ryu 등15)의 보고에 의하면 실내환경에 존재하고 있는 미생물 은 식중독, 알레르기, 호흡기 질환을 발생시킨다. 특히 보 육시설은 면역력이 완전하게 형성되지 않은 영유아를 대 상으로 운영되기 때문에 실내 환기 등이 적절하지 않으면 낙하 세균으로 인한 식품 안전사고가 발생할 수 있어 어 린이집 실내공기에 대한 위생관리가 필요하다16). 그러나 현재까지의 연구를 살펴보면 학교급식 식재료의 미생물학 적 안전성 평가17), 집단급식소의 가공 단계별 미생물 위해 분석18), 조리 종사자의 위생지식 평가19,20) 등 식재료, 조리 단계의 미생물학적 안전성과 조리종사자에 대한 위생수준 평가에 집중되어 있고, 급식실 실내공기16,21)의 식중독 유 발 가능성에 대한 연구는 미약한 실정이다.

    따라서 본 연구에서는 보육시설 실내공기에서 분리된 식 중독 균주의 독소 유전자 분포와 항생제 내성을 분석하여 보육시설에서 식중독 발생 시 적절한 치료를 위한 기초자 료를 제공하고자 하였다.

    Materials and Methods

    실험균주

    실험에 사용된 식중독 미생물은 93곳의 보육시설 급식 실 실내공기에서 분리되어 순천대학교 식품위생안전실험 실에 보관되어 있던 Staphylococcus aureus 16주, Bacillus cereus 37주를 대상으로 하였다. 보관 균주는 Tryptic soy broth (TSB, MBcell Ltd., Seoul, Korea)에 접종하여 35°C 에 18시간 배양한 후 Tryptic soy agar (TSA, MBcell Ltd., Seoul, Korea)에 획선 도말하여 35°C에 18시간 배양하여 실험에 사용하였다.

    식중독 미생물 확인

    S. aureusB. cereus는 Nutrient agar (NA, MBcell, Seoul, Korea)에 도말 후 35°C에 18시간 배양하였다. 각각 배양된 S. aureusB. cereus는 API Staph (BioMerieux, Marcy-l'Étoile, France)와 Vitek BCL (BioMerieux) card를 이용해 생화학적으로 재동정하여 확인하였다.

    독소 유전자 검출 PCR

    S. aureusB. cereus의 독소 유전자 확인 실험을 위하 여 확인된 식중독 균주를 TSB 5 mL에 접종한 후 35°C에 서 24±2시간 배양하였다. 배양된 균액 1 mL를 micro tube 에 취한 후 원심분리기(Smart R17, Hanil scientific, Gimpo, Korea)를 이용하여 12,000 rpm에서 10분간 원심분리를 하 였다. 분리된 상층액을 제거한 후 멸균증류수 1 mL를 가 하고 Vortex mixer (SI-0246A, New York, NY, USA)로 균 질화하여 12,000 rpm에서 10분간 원심분리하였다. 이 과 정을 2회 반복한 후 멸균증류수 1 mL를 micro tube에 가 하여 99°C Heating Block (HB-96D, Daihan scientific, Wonju, Korea)에서 10분간 가열하였다. 가열된 micro tube 를 다시 12,000 rpm에서 10분간 원심분리하여 상층액을 식중독균의 주형 DNA로 사용하였다. S. aureus 독소 유전 자는 PowerChekTMStaphylococcus aureus toxin ID PCR Kit (Kogene Biotech, Seoul, Korea)를 이용하였으며, Polymerase Chain Reaction (PCR) 조건은 initial denaturation 94°C 2 min 후 denaturation 94°C 60 sec, annealing 54°C 60 sec, extension 72°C 120 sec를 35 cycle 반복한 후 final extension 72°C 5min으로 제조사가 권장하는 방법에 따라 실험하였다. B. cereus 독소 유전자 확인 실험에 사용된 PCR 조건과 primer sequences는 Table 1에 나타내었다. PCR 반응이 완료된 후 독소 유전자 확인을 위해 1.2% agarose gel에 PCR product 5 μL를 loading 후 110 V에서 60분간 전기영동 하였다. 전기영동 결과 독소 유전자 유 무를 판정하기 위해 특이적 밴드 형성 여부를 확인하였다.

    항생제 감수성 실험

    S. aureusB. cereus의 항생제 감수성 실험은 Clinical and Laboratory Standard Institute (CLSI)의 디스크 확산법에 따라 실험하였다22). 사용된 항생제 디스크는 Oxoid (Basingstoke, UK)의 clindamycin (DA, 2 μg), chloramphenicol (C, 30 μg), vancomycin (Va, 30 μg), tetracycline (TE, 30 μg), rifampin (RD, 5 μg), trimethoprim/sulfamethoxazole (SXT, 1.255 μg/23.75 μg), penicillin (P, 10 U), gentamicin (CN, 10 μg), oxacillin (OX, 1 μg), ciprofloxacin (CIP, 5 μg), cefotetan (CTT, 30 μg), cefepime (FEP, 30 μg), ampicillin (AM, 10 μg), erythromycin (E, 15 μg), imipenem (IPM, 10 μg) 으로 실험하였다. B. cereus의 항생제 감수성 기준은 설정 이 되어 있지 않아 S. aureus 기준을 적용하여 판단하였다.

    Results and Discussion

    S.aureus와 B.cereus 독소 유전자

    보육시설 실내공기에서 분리된 S. aureus 16균주의 독소 유전자 실험 결과는 Table 2에 나타내었다. 16 균주 중 11 균주(68.6%)에서 Staphylococcal enterotoxin g (seg)와 Staphylococcal enterotoxin i (sei) 독소 유전자가 검출되었고, Staphylococcal enterotoxin a (sea), Staphylococcal enterotoxin b (seb), Staphylococcal enterotoxin c (sec), Staphylococcal enterotoxin d (sed), Staphylococcal enterotoxin e (see) Staphylococcal enterotoxin h (seh), Staphylococcal enterotoxin j (sej)는 모두 불검출되었다. 보육시설 실내공기에서 분리된 B. cereus 37 균주의 독소 유전자 실험 결과는 Table 3에 나타내었다. 실험 결과 16 균주(43.2%)에서 hblA가 검출 되었고, hblC는 8 균주(21.6%), hblD는 2 균주(5.4%), nheC 는 30 균주(81.1%), entFM은 18 균주(48.6%), cytK는 8 균 주(21.6%)에서 검출되었으며, nheAnheB는 모든 분리 균주(100%)에서 검출되었다. B. cereus 37 균주의 독소 유 전자 패턴은 Table 4에 나타내었다. nheA-nheB 2종류의 독 소 유전자를 보유한 B. cereus가 5 균주(13.5%), nheA-nheB-nheC 3종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 13 균주 (35.1%), nheA-nheB-nheC-entFM 4종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 2 균주(5.4%), nheA-nheB-nheC-cytK 4 종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 1 균주(2.7%), hblA-nheA-nheB-entFM 4종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 1 균주(2.7%), hblA-hblC-nheA-nheB-entFM 5종류 의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 1균주(2.7%), hblAnheA- nheB-nheC-entFM 5종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 3 균주(8.1%), hblA-nheA-nheB-nheC-entFM-cytK 6종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 3 균주(8.1%), hblA-hblB-nheA-nheB-nheC-entFM 6종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 4 균주(10.8%), hblA-nheA-nheB-nheCentFM-cytK 6종류의 독소 유전자를 보유한 B. cereus가 1 균주(2.7%), hblA-hblB-nheA-nheB-nheC-entFM-cytK 7종류 의 독소 유전자를 보유한 B.cereus가 1 균주(2.7%), hblAhblB- hblC-nheA-nheB-nheC-entFM-cytK 8종류의 독소 유전 자를 보유한 B. cereus가 2 균주(5.4%)로 나타났다. B. cereus 독소 유전자 패턴은 총 12개로 나타났으며 nheAnheB- nheC 독소 유전자가 가장 중요한 패턴으로 나타났다.

    S. aureus 균은 식품에 오염되어 증식하며 독소를 생산 해 독소형 식중독을 발생시킨다23). S. aureus가 분비하는 독소는 식염수와 물에 녹는 특성이 있으며, 위장관의 소 화효소에도 안정적이기 때문에 소화기관에서 독소 활성이 유지할 수 있다23). S. aureus 독소 유전자 실험 결과 segsei가 동시에 검출되었다는 Park 등24)의 보고와 본 실 험의 결과가 일치하였다. S. aureussegsei 독소를 동 시에 보유하는 경우가 대부분이며 Staphylococcus 성홍열 과 Human staphylococcus toxin shock의 원인이 될 수 있 다고 보고되고 있다25). B. cereus는 토양 상재균으로 토양 을 비롯한 하수, 먼지 등 자연계에 널리 분포하여 농산물 등의 원재료를 통해 식품에 오염되기 용이하다26). B. cereus 는 감염형 식중독과 독소형 식중독을 모두 일으킬 수 있 으며, 설사형 식중독을 일으키는 장독소는 HBL (hblA, hblC, hblD), NHE (nheA, nheB, nheC), cytK (cytK), entFM (entFM) 등이 있고, 독소형 식중독을 일으키는 Celullied (ces)가 있다27). 본 실험에 사용된 B. cereus 37 균주 모두 설사형 장독소를 하나 이상 보유하고 있었다. 이러한 결과는 B. cereus 178 균주 모두에서 설사형 장독 소가 검출되었다는 Han28)의 보고와 일치하였다. 또한 국 내에서 분리된 B. cereus 균주는 HBL, NHE 설사형 장독 소 중 한 가지 이상의 독소를 생산한다는 Kim 등29)의 보 고와 일치하였다. 이러한 결과를 종합하여 볼 때 보육시 설 실내공기에 오염된 S. aureusB. cereus에 의한 식중 독 발생을 예방하기 위하여 주기적인 환기와 공기 질 관 리가 필요한 것으로 판단되었다.

    S.aureus와 B.cereus 항생제 감수성

    보육시설 실내공기에서 분리된 S. aureus 16 균주의 항 생제 감수성을 실험 결과는 Table 5에 나타내었다. 실험 결과 AM과 P 항생제에 93.8%, 87.5% 내성을 나타내었고, CTT 항생제에 68.8%가 중간내성으로 나타내었다. 또한 CN, FEP, C, TE, E 항생제에 각각 81.2%, 62.5%, 87.5%, 81.3%, 81.2% 감수성을 나타냈었고, CIP, IPM, OX, RD, DA, Va 항생제에 100% 감수성을 나타내었다. 보육시설 실내공기에서 분리된 B. cereus 37 균주의 항생제 감수성 실험 결과는 Table 6에 나타내었다. 실험 결과 AM, P 항 생제에 100%, FEP, SXT 항생제에 97.3% 내성을 나타냈 었다. 또한 CN, CIP, IPM 항생제에 100%, C, TE, E, DA 항생제에 각각 94.6%, 67.6%, 62.2%, 89.2% 감수성을 나 타내었다.

    집단식중독 발생 시 면연력이 취약한 영유아의 조기 치 료를 위하여 적절한 항생제 사용이 필수적이다21). 그러나 항생제 오남용으로 인해 내성균이 발생하여 사회적 문제 로 대두되고 있다30). B. cereus의 항생제 감수성 기준은 설 정이 되어 있지 않아 S. aureus 기준22)을 적용하여 판단하 였다. B. cereus 항생제 내성 실험 결과 AM과 P 항생제 등 β-lactam계 항생제에 내성을 나타내어 Kang 등8)의 보 고와 일치하였다. S. aureus에 대한 항생제 실험 결과, AM 항생제에 내성이 93.8%로 가장 높게 나타났다. 이러한 결 과는 S. aureus 39 균주에 대해 실험한 결과 AM 항생제 내성이 가장 높았다는 Lee 등31)과의 보고와 일치하는 결 과이었다. 또한 penicillin 항생제 내성이 87.5%로 높게 나 타났는데, 이러한 결과도 Kim 등32)의 보고와 유사한 항생 제 내성율이었다. 전 세계적으로 가장 위험한 항생제 내 성균으로 methicillin resistance Staphylococcus aureus (MRSA)와 vacomycin resistance Staphylococcus aureus (VRSA)가 보고21)되고 있다. 실험에 사용된 S. aureus 16 균주 모두 oxacillin과 vancomycin에 감수성을 나타내어 MRSA와 VRSA는 검출되지 않았다.

    국문요약

    본 연구에서는 보육시설 실내공기에서 분리된 식중독 균 주의 독소 유전자 분포와 항생제 내성을 분석하여 보육시 설 실내공기에 의한 식중독 발생을 사전 예방하고 식중독 발생 시 적절한 치료를 위한 기초자료를 제공하고자 하였 다. 어린이집 실내공기에서 분리된 Staphylococcus aureus 16주, Bacillus cereus 37주를 실험대상으로 하였다. S. aureusB. cereus 독소 유전자는 PCR 방법으로 검출하 였다. 항생제 감수성 실험은 Clinical and Laboratory Standard Institute의 디스크 확산법에 따라 실험하였다. S. aureus 16 균주 중 11 균주(68.6%)에서 segsei 독소 유 전자가 검출되었다. B. cereus 37 균주 모두에서 nheAnheB 독소 유전자가 검출되었다. B. cereus 독소 유전자 패턴은 총 12개로 나타났으며 nheA-nheB-nheC 독소 유전 자가 가장 중요한 패턴으로 나타났다. S. aureus 16 균주 의 항생제 감수성실험 결과 ampicillin과 penicillin 항생제 에 93.8%, 87.5% 내성을 나타내었으나 methicillin resistance Staphylococcus aureus와 vacomycin resistance Staphylococcus aureus는 검출되지 않았다. B. cereus 37 균주의 항생제 감 수성 실험 결과 ampicillin과 penicillin 항생제에 100% 내 성을 나타냈었다. 이러한 결과를 종합하여 볼 때 보육시 설 실내공기에 오염된 S. aureusB. cereus에 의한 식중 독을 발생을 예방하기 위하여 주기적인 환기와 공기 질 관리가 필요한 것으로 판단되었다.

    Conflict of interests

    The authors declare no potential conflict of interest.

    Figure

    Table

    Primer sequences for the PCR of Bacillus cereus toxin genes

    Detection of toxin genes in Staphylococcus aureus isolated from indoor-air in child care center

    Detection of toxin genes (%) in Bacillus cereus isolated from indoor-air in child care center

    Toxin genes profile of Bacillus cereus isolated from indoor-air in child care center

    Antibiotic resistance of Staphylococcus aureus (n=16) isolated from indoor-air in child care center

    Antibiotic resistance of Bacillus cereus (n=37) isolated from indoor-air in child care center

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